Indice	Infecciones mixtas: ¿Sinergia o antagonismo?
Indice	Frontera, E.; Alcaide, M.; Reina, D. y Navarrete, I. Publicado en Producción Animal (2004), 196 Parasitología y Enfermedades Parasitarias Facultad de Veterinaria, Universidad de Extremadura Avda. Universidad, s/n 10071 CÁCERES   INTRODUCCIÓN La infección mixta hace referencia a la situación en la que dos o más agentes infecciosos y/o parasitarios coexisten en un mismo hospedador. A pesar de que en la naturaleza las parasitosis concomitantes suelen ser mucho más frecuentes que las simples, actualmente es muy difícil encontrar buenas y extensas referencias de este tema en los libros clásicos de Parasitología. Quizás una de las principales razones de porqué no se ha prestado mucha atención a las parasitosis mixtas sea que las interacciones entre los propios parásitos y entre ellos y el hospedador son muy complejas y difíciles de entender (Cox, 2001). Por este motivo, creemos conveniente presentar en este artículo una revisión de las principales interacciones entre diferentes grupos de parásitos, e incluso entre parasitosis y otros agentes infecciosos, con numerosos ejemplos que ayuden a comprender los complejos mecanismos que interactúan en dichas infecciones mixtas. TIPOS DE INTERACCIÓN INTERACCIÓN SINÉRGICA (POSITIVA) Determinados parásitos podrían modificar el medio interno del hospedador, de tal manera que lo hicieran más favorable para la instauración de una segunda especie parásita, y con ello favorecieran la supervivencia de esta última. Esto ocurre posiblemente porque la primera especie disminuye las defensas del hospedador con el fin de facilitar su propia supervivencia, pero que a su vez favorece a otras especies para colonizar al animal. También podría deberse a factores inmunomediados en los que una especie podría modular el tipo de respuesta inmune del hospedador de forma que fuera permisiva y favorecedora para la supervivencia de otra segunda especie. INTERACCIÓN ANTAGÓNICA (NEGATIVA) Los parásitos también podrían interaccionar con otros antagónicamente, es decir, la instauración de una especie en el hospedador desencadena la reducción en la carga parasitaria de una segunda especie o, incluso impedir su desarrollo en el hospedador. Existen varias teorías para poder explicar este fenómeno. Una de ellas se basaría en la competición por los mismos lugares de asentamiento o por la limitación en los recursos nutricionales para dichos parásitos. También podría explicarse porque una especie podría producir productos tóxicos metabólicos para la segunda y/o viceversa o, incluso por desplazamiento físico de una especie sobre otra (Haukisalmi & Henttonen, 1993). Por último, al igual que en las interacciones sinérgicas, podrían existir factores inmunomediados que desencadenara inmunidad cruzada en el hospedador, de tal forma que una respuesta inmune desarrollada por el hospedador frente a una especie parásita podría ser efectiva también contra la segunda. MECANISMOS DE INTERACCIÓN Como ya se ha comentado anteriormente, existen diversos mecanismos de interacción cuando dos agentes invaden un mismo hospedador. En los últimos años se han ido descubriendo muchas de las incógnitas planteadas en las causas y mecanismos por los que diversos patógenos son capaces de interactuar en un mismo hospedador. Precisamente, gracias a estos avances, se puede afirmar que gran parte de los mecanismos y causas de interactuación son de tipo inmunomediado. Hoy en día está perfectamente establecido (sobre todo en la especie humana y murina) que citokinas derivadas de las células CD4+ son importantes mediadores de las respuestas protectivas y de las patologías asociadas a multitud de infecciones helmínticas (Scott et al. 1989). Basados en los efectos sobre la función inmune, las citokinas derivadas de dichas células se han agrupado en 2 tipos de patrones: el tipo Th1 (Il-2, Il-12, IFN-g , etc) y el tipo Th2 (Il-4, Il-10, Il-5, Il-6, etc) (Mosmann and Coffman, 1989). En gran parte de las infecciones por helmintos que se han estudiado, se ha observado un incremento en la inmunoglobulina E (IgE), eosinofilia y mastocitosis, todo ello debido a que dichas infecciones son consideradas como fuertes estimuladores para la dominancia de la respuesta tipo Th2 (Finkelman et al. 1991; Sher y Coffman, 1992; Urban et al. 1992). EFECTOS INMUNOMEDIADOS SINÉRGICOS En diferentes estudios se ha evidenciado que fuertes activadores endógenos de las respuesta Th1 pueden influir sobre el curso y desarrollo de una infección helmíntica y/o viceversa. Con el fin de facilitar la lectura y comprensión de los diferentes ejemplos presentados, se ha creído conveniente dividir dichos ejemplos en dos grupos incluyendo los basados en la especie murina (dada la gran cantidad de estudios existentes en esta especie) (Fig. 1) y los basados en otras especies animales. Estudios en ratones Se ha observado que ratones inoculados con Nippostrongylus brasiliensis pero previamente infectados con Brucella abortus (fuerte activador de respuesta Th1) van a desarrollar altos niveles de IFN-g . Esta condición inhibiría significativamente el desarrollo de una respuesta tipo Th2, teniendo como consecuencia un incremento de la fecundidad y supervivencia de los vermes (Urban et al. 1996). Resultados muy parecidos ocurrieron al estudiar la interacción entre Ascaris suum (Fig. 2) y Pasteurella multocida, donde ratones con infección mixta desarrollaron neumonías y septicemias más severas que los animales con infección simple (Tjornehoj et al. 1992). En otro ensayo se observó que ratones infectados simultáneamente con Eimeria ferrisi y Nippostrongylus brasiliensis mostraron una más alta y más prolongada producción de huevos en las heces de N. brasiliensis que los ratones infectados solamente con dicho verme. Otro ejemplo claro fue presentado por Onah y Wakelin (1999), en el que la infección concomitante con Trypanosoma brucei y Trichinella spiralis suprimió fuertemente la capacidad de los ratones para desarrollar una inmunidad protectiva frente a T. spiralis, resultando en una mayor supervivencia y fecundidad de los vermes adultos. La preinfección de ratones con S. mansoni provocó una mayor parasitemia y frenó la resolución de las lesiones cutáneas producidas por una infección posterior con Leismania major (La Flamme et al. 2002) (Fig. 3). Resultados muy similares se evidenciaron al estudiar la influencia de una infección mixta entre T. spiralis y Trypanosoma musculi, ya que se desencadenaron mayores niveles de parasitemia en sangre en ratones con infección mixta que los infectados solo con Trypanosoma (Bell et al. 1984). Estudios en otras especies En ratas, infecciones concomitantes entre N. brasiliensis y Plasmodium berghei desencadenaron un incremento de la parasitemia sanguínea por el protozoo comparado con animales que recibieron infección simple por P. berghei (Golenser et al. 1976). En cerdos (Fig. 4) se ha observado que lechones infectados simultáneamente con Ascaris suum y Escherichia coli y con Pasteurella multocida mostraron un incremento de la patogenicidad por ambos géneros que en infecciones simples por cada género (Adedeji et al. 1989). En esta misma especie animal, Nayak y Kelley (1965) mostraron que la presencia de Ascaris suum incrementó la severidad de las lesiones por la influenza porcina. También en cerdos se ha observado una asociación sinérgica entre Metastrongylus apri y M. pudendotectus (Ewing y Todd 1961a,b). En ovejas (Fig. 5) se ha observado un incremento de la supervivencia de cisticercos por Taenia ovis cuando éstas habían sido previamente infectadas con huevos de Taenia hydatigena (Valera-Díaz et al. 1972; Gemmell 1969). Del mismo modo, infecciones concomitantes con F. hepatica y H. contortus provocaron un incremento en los contajes de huevos en heces de Haemonchus que las ovejas con infección simple (Presidente et al. 1973) (Fig. 6). En cabras se ha observado un efecto sinérgico entre Trypanosoma congolense y H. contortus, de modo que animales que recibieron una preinfección con el protozoo presentaron un incremento del número de vermes comparado con cabras sin dicha preinfección (Griffin et al. 1981a,b). En vacas infectadas simultáneamente con C. punctata, T. colubriformis, S. papillosus y con el protozoo Eimeria spp., se observó un incremento a la susceptibilidad al protozoo que vacas infectadas solamente con Eimeria (Davis et al. 1959; 1960a,b). EFECTOS INMUNOMEDIADOS ANTAGÓNICOS También existen ejemplos donde la acción de fuertes activadores de respuestas tipo Th2 pueden modular una respuesta del hospedador a otro agente infeccioso o parasitario. Estudios en ratones Curry et al. (1995) demostraron que existen ratones que adquieren la habilidad para resolver una infección por Trichuris muris en preinfecciones o infección simultánea con Schistosoma mansoni precisamente porque desarrollan una respuesta Th2 junto a un descenso en la producción de citokinas Th1. Ratones infectados con N. brasiliensis (activador Th2) y luego infectados con larvas de Heligmosomoides polygyrus van a mostrar una immunidad protectiva heteróloga a este último nematodo. Del mismo modo, infecciones patentes por S. mansoni inducen una resistencia marcada a infecciones posteriores con T. spiralis y A. suum (Christensen et al. 1987). En el efecto contrario, se ha demostrado que ratones con infecciones patentes por S. mansoni desarrollaron parasitemias más elevadas de malaria (Plasmodium chabaudi) que los infectados solo con malaria. La infección con Ascaris lumbricoides incrementa la resistencia a Toxocara canis con menor número de larvas migrantes por hígado y pulmón (Olson 1962). Se han realizado muchos estudios basados en la interacción entre T. spiralis y otros agentes (Fig. 7). Así, en un ensayo sobre la influencia que ejercería una preinfección con T. spiralis sobre el curso de la leishmaniasis visceral murina, se comprobó que la carga de amastigotes, tanto en la fase aguda como crónica de la enfermedad, fue significativamente más baja en los ratones con la infección mixta que los animales que solamente recibieron dosis de Leishmania infantum (Rousseau et al. 1997). La interacción entre T. spiralis y Giardia muris provocó que hubiera un significativo descenso del número de ooquistes expulsados de Giardia después de una preinfección con T. spiralis (Roberts-Thomson et al. 1976). Este efecto no fue recíproco, es decir, la preinfección con G. muris no tuvo efecto sobre la carga larvaria posterior de T. spiralis en el hospedador. En el caso de la interacción entre T. spiralis y Toxoplasma gondii, se observó que la carga parasitaria de ambas especies disminuyó significativamente en ratones con infección mixta respecto a ratones con infección simple (Afifi et al. 1999). Igualmente, infecciones con T. gondii (Fig. 8) y Trypanosoma cruzi podrían inducir una significativa resistencia a la instauración posterior de S. mansoni (Mahmoud et al. 1976; Kloetzel et al. 1971, 1973). Estudios en otras especies En ratas infectadas con Strongyloides ratti y posteriormente con Trichinella spiralis se observó una reducción posterior de la carga parasitaria, de la fecundidad y de la longitud de T. spiralis (Moqbel y Wakelin, 1979). También en ratas se comprobó que infecciones mixtas con T. spiralis y con Eimeria neischulzi provocaron una disminución significativa en la carga parasitaria y fecundidad de Trichinella, así como en el número de ooquistes expulsados del protozoo, comparado con ratas que habían recibido infección simple por uno de los parásitos (Stewart et al. 1980). Al igual que en la especie murina, en grandes animales se ha demostrado que una fuerte respuesta de tipo Th2 crea un ambiente permisivo en el intestino para la instauración de infecciones bacterianas secundarias. Así, cerdos infectados con Trichuris suis, tanto natural como experimentalmente, se mostraron más propensos a padecer enteritis mucohemorrágica inducida por bacterias (revisado por Urban et al. 1996). En esta misma especie, Helwigh y Bogh (1998) estudiaron el efecto de infecciones patentes con S. mansoni sobre infecciones posteriores con A. suum. Sus estudios demostraron que hubo menor número de manchas de leche en el hígado que los animales con infección simple pero no se observó ningún efecto sobre el número y distribución de los vermes adultos. Al estudiar la infección mixta en cerdos entre A. suum y Oesophagostomum dentatum, Helwigh et al. (1999) observaron un bajo nivel de interacción entre ambos géneros, donde las cargas de ambos parásitos en el hospedador fueron más reducidas en la infección mixta que simple. Snider et al. (1985) mostraron un efecto sinérgico en una infección simultánea en ovejas entre Ostertagia ostertagi y Trichostrongylus axei. En vacunos, Kloosterman y Frankena (1988) demostraron que animales infectados con parásitos pulmonares (Dyctiocaulus viviparus) mostraron posteriormente un cierto grado de resistencia a la infección posterior con nematodos gastrointestinales (Cooperia oncophora y O. ostertagi). Dobson y Barnes (1995) encontraron un cierto grado de protección cruzada en corderos al infectar conjuntamente con Haemonchus contortus y Ostertagia circumcincta. La infección de ovejas mayores de 3 meses con Cysticercus tennuicollis indujo una significativa reducción en la carga parasitaria a una infección posterior con Fasciola hepatica (Fig. 9), pero no viceversa (Campbell et al. 1977; Dineen et al. 1978). AUSENCIA DE INTERACCIÓN Existen estudios en la literatura en los que no se ha podido demostrar ninguna interacción entre dos especies o géneros distintos al cohabitar un mismo hospedador. En este trabajo solo expondremos algunos ejemplos de los muchos que se encuentran en la literatura. Así, Satrija y Nansen (1993) diseñaron un experimento simulando condiciones de infección naturales de Ostertagia ostertagi y Cooperia oncophora, pero no fueron capaces de demostrar ningún efecto sinérgico o antagónico entre ambos. En el ganado vacuno, Kloosterman y Frankena (1988) no pudieron demostrar ningún efecto sobre la infección por el nematodo pulmonar Dyctiocalus viviparus) en animales que previamente habían sido infectados por los nematodos gastrointestinales Cooperia spp. y Ostertagia spp. Al estudiar la inmunidad protectiva cruzada entre Haemonchus contortus y Trichostrongylus colubriformis en ovejas inmunizadas con larvas irradiadas de ambas especies, no se pudieron detectar diferencias significativas entre los animales con infección mixta y simple (Adams et al. 1989). Behnke et al. (1999) concluye que la presencia de H. polygyrus no interfiere en la capacidad del hospedador en su respuesta a Babesia microti. CONCLUSIÓN Esta revisión que hemos realizado, si bien no incluye todos los estudios sobre infecciones mixtas que se han realizado hasta el momento, intenta representar el mayor rango posible de interacciones entre agentes infecciosos y/o parasitarios que pueden afectar a un hospedador. Parece claro que las infecciones mixtas son la regla y no la excepción en condiciones naturales y que infecciones por protozoos o por helmintos pueden modularse por la interacción con otras infecciones bacterianas, víricas, otros protozoos, helmintos, etc. Además de todos estos agentes, también hay que tener en cuenta a los hongos y los priones y su interacción con las infecciones parasitarias, si bien no existen actualmente estudios basados en estas interacciones. Sin embargo, a pesar de los resultados obtenidos en cada uno de los ensayos realizados, sería muy difícil predecir el desarrollo de las infecciones concomitantes en cada una de las etapas de una parasitosis, debido a que hay otros muchos factores influyentes como la edad, sexo, estado nutricional, etc. Por ello, quizás lo más importante a tener en cuenta es concienciarse de que estas interacciones existen y que nunca deben ser ignoradas. AGRADECIMIENTOS A la Consejería de Educación, Ciencia y Tecnología de la Junta de Extremadura por la financiación de diversas investigaciones sobre reacciones cruzadas entre parásitos que se están llevando a cabo en la Facultad de Veterinaria de la Universidad de Extremadura a través del proyecto 2PR03A089. REFERENCIAS Adams, D.B.; Anderson, B.H. y Windon, R.G. (1989). Cross-immunity between Haemonchus contortus and Trichostrongylus colubriformis in sheep. Int. J. Parasitol., 19(7), 717-722. Adedeji, S.O.; Ogunba, E.O. y Dipeolu, O.O. (1989). Synergistic effect of migrating Ascaris larvae and Escherichia coli in piglets. J. Helminthol., 63, 19-24. Afifi, M.A.; El-Hoseiny, L.M.; Moustafa, M.A.; Abou Gamra, M.M. y Khalifa, K.E. (1999). Reciprocal heterologous protection between Trichinella spiralis and Toxoplasma gondii concurrently present in experimental murine models. J. Egypt Soc. Parasitol., 29(3), 963-978. Behnke, J.M.; Sinski, E. y Wakelin, D. (1999). 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